美军的一架军用运输机被犯罪团伙LAF劫持，该团伙想要挟持运输机上的军官，窃取美军情报。猎鹰出手解救该军官。美军立刻派出猎鹰，猎鹰轻松解决，他成功的救下了被劫持的军官，但让那犯罪团伙的头目逃跑了。 任务结束后，猎鹰修理着受损的飞行装置。托雷斯向猎鹰讲述着犯罪团伙LAF的故事，这帮犯罪团伙唯一的乐趣就是制造混乱，他们的真实身份其实是一个叫做旗帜撕裂者的反派组织，组织符号是一个红色的手掌印，托雷斯还向猎鹰打探了美国队长的消息。随后，猎鹰回到美国，参加了美国队长的追悼会。 在追悼会上，猎鹰说世界进入了全新的秩序，所有人都应该向前看。他决定将美国队长的盾牌还给美国政府，在猎鹰眼里这个盾牌是美国队长的标志。猎鹰与罗德来到纪念美国队长的博物馆，他们感慨着事态变迁，属于他们的时代已经过去。 冬兵每晚都做着噩梦，梦里全是他曾经为九头蛇杀人的事情。冬兵来到他的私人心理医生接受治疗，医生问他是不是又做噩梦了，他狡辩说没有。心理医生拿出让冬兵害怕的笔记本逼他说出实情，冬兵只能将真相告诉了他。心理医生反复强调冬兵所有的行为必须遵守三条规则，不许做任何违法的事；不许伤害任何人；摆脱冬日战士的身份束缚，以巴基巴恩斯的身份生活，最终达到改过自新的目的。心理医生通过查看冬兵手机的通话记录，得知他已经很久没有和自己以外的其他人联系，心理医生劝冬兵去尝试社交，看是否对他的改过自新有效果。 冬兵从心理诊所出来，就遇到了他的老朋友中岛，冬兵请中岛到一家居酒屋喝酒。中岛看到餐厅柜台上摆放的糯米团，便想起了自己的儿子，他最爱吃的就是红豆糯米团，只可惜他儿子在国外工作时被人杀害，可是他不知道自己的儿子究竟是怎么死的。 猎鹰来到渔场，看着妹妹和两个侄子十分开心，可是妹妹见到他却不怎么开心。原来因为曾经的灭霸弹指事件让家里失去了猎鹰这条顶梁柱，猎鹰的妹妹独自一人把两个孩子拉扯大，虽然猎鹰现在回来了，可是他们的父母又去世了。 猎鹰回来想帮助妹妹摆脱生活困境，但妹妹一直拒绝猎鹰的帮助，猎鹰希望通过帮助妹妹偿还这五年他消失的债，最终妹妹还是妥协了。 冬兵与居酒屋女老板谈论起中岛儿子去世的事情，冬兵突然想到了什么。冬兵立马来到中岛家里，他发现供桌上摆放着死者的照片，那正是冬兵曾经以冬日战士身份杀死的职员，这让他心理感到无比的愧疚，他不敢相信自己杀死了好朋友的儿子。 瑞士的一家银行被碎旗者团伙抢劫，托雷斯作为卧底混了进来，秘密拍摄了一些视频资料，还记录了团伙中一个具有超能力的成员。 托雷斯将这些信息给猎鹰看，他希望可以获得一些线索，可猎鹰欲言又止。猎鹰的妹妹急忙赶回家，她让猎鹰打开电视。政府正在宣布美国队长精神不可以就此中断，他们需要一个新的美国队长来继续履行保护国家的职责，于是美国密探成为新任美国队长。此人身穿全新的美国队长制服，手里拿着美国队长的盾牌，猎鹰得知这个消息后，他悲痛万分。

新任的美国队长约翰沃克参加超级碗的节目，他在现场与观众互动并接受媒体记者的采访。被选为担任新任美国队长使他压力巨大，全世界的人都对他有所期望。约翰在采访中被主持人提及曾经获得过的荣誉以及身体机能的测试都是十分出类拔萃的，但他担任新任美队完全是出于自己有足够的勇气。 猎鹰正准备带着托雷斯一起去德国调查旗帜粉碎者，此时冬兵出现在他们面前，他质问猎鹰为何要把盾牌捐赠。猎鹰显然不想谈论这件事，心里只想着任务。冬兵依旧不依不饶，他决定一同参加任务。 到达任务地点后，猎鹰与冬兵见到旗帜粉碎者们在搬运货物，两人对如何采取下一步措施起了争执，冬兵想直接冲上去解决对方，猎鹰则想核实对方人数以及车内是否有人质，再决定采取行动。他们跟着运货车出去，冬兵凭借自己的个人能力来到货车内，他认为自己找到了人质，但这位人质是旗帜粉碎者的成员假扮的。旗帜粉碎者组织成员全部都是超级士兵，他们在货车上展开了较量。冬兵仅凭一己之力完全招架不住对方，猎鹰赶紧过来帮忙，但也无济于事。就在两人都陷入困境之时，新任美国队长和他的搭档战星突然出现，他们立刻加入战斗。在打斗的过程中，冬兵掉到了车底，他只能抓着底盘的护栏。猎鹰的红翼飞行器被损毁，但他最后救出了困在车底的冬兵。新任的美国队长和战星也被打下了车，这次任务最后以失败告终。 四人讨论起这次任务的反派组织旗帜粉碎者，交流过程中，猎鹰得知他们是通过红翼的监控视频找到了他们，猎鹰对这种监视自己的行为很反感。 新任美国队长和战星向猎鹰与冬兵分享他们查到关于旗帜粉碎者的资料，由于响指事件之后世界突然凭空出现几十亿人口，全球物资供给出现了严重的问题，很多地方也出现了难民营，这些旗帜粉碎者的成员就是想借助自己的力量把更多的物资更快捷地发放给这些难民，只是他们的行为有时候非常极端，因为这样打破了应有的秩序。 新任美国队长始终表示自己不会当第二个史蒂夫罗杰斯，他只想尽可能的履行好当美国队长的义务，他希望曾经美国队长的搭档能帮他一起完成任务，但还是没有劝回猎鹰与冬兵。 旗帜粉碎者的成员们来到居民楼，这里是他们的秘密基地之一。房屋的主人将这些旗帜粉碎者奉为英雄，因为他们帮助了那些受苦受难的难民。组织女头领卡莉摩根索收到一条匿名短信，对方表示他们抢走了属于自己的东西，将来一定会找到他们并杀了他们。他们之所以这么做是因为全球的救济资源出现了分布不均的情况，这些物资只提供给那些五年内消失又回来的人，而从来不给在这五年里一直有困难的人。 冬兵与猎鹰坐在返回的飞机里，冬兵始终想把盾牌抢回来，猎鹰奉劝他别做傻事。猎鹰对超级士兵的事情毫不知情，冬兵则表示他曾经认识一个超级士兵。冬兵带着猎鹰去见超级士兵以赛亚，但以赛亚并不欢迎他们。冬兵表明了他们的来意，但以赛亚不想提起以前的事情，便把猎鹰和冬兵赶走。 猎鹰和冬兵随后起了争执，他们的争吵引起了警察的注意。警察调查资料后，他认为冬兵这个时间应该在接受政府要求的心理治疗期，所以将冬兵带到了警局并叫来了他的心理医生。猎鹰不理解冬兵，他明明知道民间有一位超级士兵但他一直不说。 心理医生拉着猎鹰一起接受治疗，他认为这样对冬兵的治疗有所帮助。在治疗过程中，双方都说出了自己的心声。治疗结束后，他们离开警局，新任美国队长和战星在门口等着他们。新任美国队长还是想将猎鹰与冬兵拉入自己的队伍，声称自己已经查到关于旗帜粉碎者的消息，就差他们的具体的位置。猎鹰以行动受政府管辖为由拒绝加入队伍，他们希望以更自由的方式行动，新任美国队长提醒他们不要妨碍到他。 卡利带领着旗帜粉碎者们在搬运物资，他们收到了能力掮客的短信，声称马上就来堵截他们。他们留下一名成员阻拦掮客公司的人，以便拖延时间，剩下的成员带着物资乘坐飞机离开。 冬兵从以赛亚口中得知他们可以通过九头蛇了解到更多关于超级士兵的消息，而目前知道九头蛇秘密最多的人就是泽莫，猎鹰与冬兵决定前往德国柏林寻找被关押的泽莫。

一辆车停在了位于慕尼黑旗帜粉碎者的据点，新美队和他的搭档战星从车上下来。新美队一下车就命令手下不要给这些旗帜粉碎者任何喘息的机会直接进攻，新美队冲了进去并直接向据点的负责人自报家门，结果对方根本不在乎新美队的身份。新美队这次出任务可以说是成兴而来，败兴而归 猎鹰与冬兵来到位于德国柏林关押泽莫的监狱，冬兵想独自一人从泽莫口中套取情报。到了泽莫的牢房后，泽莫见到冬兵直接开始用俄语背诵九头蛇组织激活冬日战士的语音密码，结果冬兵无动于衷并说自己已经不会受控制了。由于在瓦坎达接受了治疗，冬兵不再受九头蛇的指令控制。冬兵不再受控制，泽莫并不感到意外。冬兵说现在出现了一群超级士兵，问泽莫是不是九头蛇做的。泽莫暗示冬兵帮他逃狱从而协助冬兵调查超级士兵的事情，最后冬兵帮助泽莫成功逃狱。 泽莫与猎鹰谈论到美国队长，他就说起了超级英雄出现的弊端，当超级英雄变成一个国家的符号时往往会引起各种冲突与争端，索科威亚就是在这样的环境下被毁掉的，他不希望世界变成像九头蛇首领红骷髅存在的时代。为了阻止这一类事情的再发生，他们这次要前往的地方就锁定在马德里坡港。进入该国家的唯一方法就是用隐藏的身份潜入，泽莫要求冬兵回归九头蛇特务冬日战士的身份，而猎鹰的身份另有安排。 旗帜粉碎者首领卡利送别去世的母亲唐娅麦达尼，由于缺乏必要物资的救助，她的母亲感染肺结核没有得到有效的救助死在了救助站的病床上，卡利看着去世的母亲，心里又增添了一份悲痛。 泽莫给了猎鹰一个隐藏身份，名叫康拉德麦克，外号笑面虎。三人进入了下城区，这里到处充斥着犯罪的氛围。三人进入了一家酒吧，泽莫向酒保说明来意，他们是来找能力掮客的首领塞尔比的。酒保想要测试他们的身份，经过一系列的考验后，酒保便答应他们去见塞尔比。 三人来到酒吧深处的办公室里见到了塞尔比，泽莫提出用冬日战士交易超级士兵血清的请求，塞尔比满心欢喜的答应了，并说出了超级士兵血清的制作者威尔弗雷德纳格尔博士。泽莫正想问纳格尔博士在哪里时，塞尔比却卖起了关子不透露该人的位置，希望得到更多的好处。此时，猎鹰的手机响了，是他妹妹打电话给他，结果他们的身份暴露了。塞尔比下令杀了他们，但最后猎鹰等人还是逃了出来。猎鹰与冬兵逃到了一条死胡同里，正当走投无路之时，莎朗卡特及时出现解决了追兵，原来莎朗卡特一直暗地里保护三人。沙朗卡特的出现是为了亲手杀掉泽莫的，正是因为泽莫自己才会落到今天这个地步。猎鹰赶忙阻止，因为泽莫是唯一知道超级士兵血清线索的人，现在还不能死。莎朗虽然向他们抱怨了自己这些年的处境并表示自己总会找泽莫算账的，但是她还是把他们带到了上城区自己的住所避难。猎鹰以帮助莎朗消除罪名的条件跟莎朗交换纳格尔博士的下落，莎朗答应了，并用自己在当地的地位换取了一些有用的情报。 纳格尔博士的实验室隐藏于马德里坡港的集装箱码头，莎朗在外面放哨，猎鹰等三人进入编号为4261的集装箱内，纳格尔的实验室就隐藏在集装箱里的暗门内。三人通过暗门后的密道来到实验室并见到了正在做实验的纳格尔，猎鹰逼迫纳格尔开口。纳格尔承认自己制作超级士兵血清的全过程，起初他被九头蛇招募到塞尔维亚做冬日战士项目的血清研究，可是任务都失败了。九头蛇被捣毁之后他又被美国中情局CIA招募做另一项超级士兵血清的研究，纳格尔最终分离出了有效物质，甚至超越了曾经给原美国队长做实验的厄斯金博士的成就。 新美队和战星来到了泽莫的监狱，发现泽莫越狱了。新美队严重怀疑猎鹰与冬兵放走了泽莫。战星劝新美队不能没有证据就怀疑这事与猎鹰和冬兵有关，新美队决定放弃一切规章制度私下调查猎鹰与冬兵。猎鹰打电话给托雷斯，让他调查唐娅麦达尼的身份信息，希望能从此人身上找到一些卡利的线索。经过调查发现唐娅在里加去世了，泽莫便想到了一个可以跟卡利面对面谈话的策略。 泽莫一行人在里加的街道上走着，他们来到一处建筑前，泽莫准备带着他们进去，冬兵却说自己不去了，就在周围等着他们。猎鹰和泽莫便走了进去，冬兵转身走了几走发现掉落在树坑里的一枚瓦坎达振金通讯小球，他又继续在周围找到了另一个小球，他很清楚是瓦坎达的人来了。果然，冬兵在一条小巷里见到了瓦坎达派来的一名黑豹护卫队成员，该成员说自己是来追查泽莫的。

六年前冬兵在瓦坎达得到一名黑豹护卫队成员的帮助，最终反洗脑治疗成功，冬兵不再听从九头蛇的命令。黑豹护卫队员质问冬兵为什么要放了那个杀害了瓦坎达老国王特查卡的泽莫，并称他为白眼狼。冬兵声称他需要泽莫的帮助，所以希望给他点时间，等达到目的之后瓦坎达再处理泽莫，黑豹护卫队员给了冬兵八个小时来解决问题。 来到泽莫的公寓，冬兵一见到两人后就交代了瓦坎达人来找泽莫，泽莫向冬兵表示感谢。冬兵看到卡利炸毁仓库还有人员伤亡的新闻，他们意识到旗帜粉碎者的行动越来越恶劣，必须立马找到卡利谈判。泽莫评价卡利是至上主义者，那些被注射超级士兵血清的人都会有一种高高在上的自我认知，猎鹰声称前美国队长就不是这样的人。泽莫有这种想法完全出自他对复仇者联盟的憎恨，泽莫的祖国索科威亚就是因为复仇者联盟与奥创的冲突被毁灭的。泽莫的建议是杀掉卡利，这样才能永绝后患，但猎鹰和冬兵想和平解决这件事。猎鹰想到一个办法，于是他们前往社区。 三人来到社区内，看到一片凄凉的景象。三人分头行动寻找唐娅的线索，猎鹰上楼找负责人，冬兵问楼下的老人，泽莫拿着一包糖找小孩子。猎鹰和冬兵都没有得到任何线索，只有泽莫通过糖果诱惑了小孩子，成功套到了唐娅的信息和唐娅葬礼的情报。 回到泽莫住处，猎鹰反思着社区里的人对他说的话，也许卡利是在帮助这个社区。 猎鹰打电话给莎朗·卡特寻求帮助，莎朗表示自己有进入一两个卫星的权限，也许可以帮着查到什么线索。莎朗提醒猎鹰，能力掮客公司对于塞尔比和纳格尔博士的死十分愤怒，他们现在只想找到卡利要到超级士兵血清，所以现在的当务之急就是抢在泽莫之前找到卡利，否则要么卡利死了血清找不到，要么血清被卡利用光，能力掮客公司不会轻易就此罢休。 卡利等人找到了事先藏好的超级士兵血清，他们打算注射给更多的人，扩大旗帜粉碎者的队伍。大家都非常崇拜卡利，认为他就是第二个美国队长。卡利帮助了大家，然而新上任的美国队长是一个人格有缺陷急功近利的人，他不配做美国队长。随后，他们去参加唐娅的葬礼。 猎鹰与冬兵等人遇到了新美队和战星。新美队奉劝他们别插手这件事，并质问他们怎么和泽莫在一起。冬兵很疑惑，为何他们每到一个地方新美队都能找到他们。随后泽莫等人来到了唐娅的葬礼，猎鹰决定独自一人进去找卡利，其他人在外面等待，新美队只给猎鹰十分钟时间。猎鹰遇见了卡利，猎鹰刚得到卡利的信任，这时新美队提前冲了进来说要逮捕卡利，卡利就认为猎鹰帮新美队拖延时间好抓到她。卡利立马利用通道逃跑，随后被泽莫撞见。在逃跑的过程中，卡利掉落了身上的超级士兵血清，泽莫看到后踩碎了装满血清的玻璃瓶。在踩碎最后一个的时候，新美队赶到并用盾牌击晕了泽莫，他偷偷拿走了最后一瓶血清。成功逃脱的卡利收到了能力掮客公司发来的威胁短信，他们声称要夺回血清并杀了她。鉴于敌人越来越多，卡利决定先从猎鹰冬兵那边入手，杀掉新美队就可以形成威慑。 猎鹰发邮件给莎朗让她监控新美队，避免卡利有突发情况发生，猎鹰还是想通过和平手段与卡利交涉。泽莫劝猎鹰放弃用这种方式劝降卡利，被注射超级士兵血清的人最终都会走向黑化，猎鹰则拿冬兵举例，即使黑化也会被重新洗白的。 新美队想要带走泽莫，猎鹰和冬兵却要留着泽莫，瓦坎达士兵则要抓泽莫，新美队不想让瓦坎达士兵介入，随后矛盾升级，双方大打出手，泽莫趁机逃跑。 新美队想注射超级士兵血清，他向战星询问意见，战星让新美队去做自己想做的事。新美队想维护好这个身份，他将用尽一切手段。新美队对美国队长这个身份的认知出现了偏差，他以为自己代表的是正义，必须要站在邪恶的对立面，所以不管采取什么手段，只要达到目的了就可以，新美队便决定给自己注射血清。 猎鹰的妹妹萨拉这里，她接到一通卡莉打来的电话。卡利想单独约见猎鹰，让萨拉帮忙联系猎鹰，并拿萨拉的儿子做要挟。随后萨拉告诉了猎鹰，冬兵决定与猎鹰一起去见卡利。卡利想拉猎鹰入伙，并杀掉新美队。 随后新美队和战星赶来，他们与旗帜粉碎者们展开较量。战星立马被俘虏，新美队便去寻找战星，猎鹰遇到了新美队并发现他拥有了超级士兵的特质。新美队和猎鹰到大厅遭到了旗帜粉碎者的伏击，冬兵正好也来到这里，两方展开混战模式。就在卡莉准备给新美队致命一击的时候，战星突然出现替新美队挡下了这一攻击，战星撞在了柱子上直接停止了呼吸。旗帜粉碎者们纷纷逃跑，新美队气愤地追了出去，可卡莉已经了无踪影，他抓到一个小弟。新美队不断攻击他并询问卡利的下落，新美队一气之下拿起盾牌杀死了他，周围全都是拿手机拍照的路人，这血腥的一幕被所有在场的人记录了下来，卡莉也远远地看到了这一幕。美国队长的盾牌上沾染了血迹，猎鹰和冬兵看着这场面说不出话来。

新美队当街杀人，使得美国队长的身份和盾牌都遭到了玷污。新美队跑到了一处废弃的工厂，他回想着和战星的点点滴滴。等新美队恢复过来，他却说着该工作了。猎鹰和冬兵追赶而来，他们与新美队展开了激烈的打斗。在打斗过程中，猎鹰的飞行翅膀遭到破坏。猎鹰和冬兵联手将美队的盾牌抢了过来，冬兵把盾牌交给了猎鹰，猎鹰擦拭着盾牌上残留的血迹。托雷斯十分关心猎鹰飞行器的装备，猎鹰最后决定把这套装备送给他。 沃克被剥夺了美国队长的身份，政府要求沃克把美队的盾牌归还。沃克拍着桌子怒吼，他指责政府既然创造了他怎么可以随意摧毁他。沃克伤心地坐在走廊里，他觉得政府里根本没人理解他自己的感受，他的老婆在一旁安慰着他。自称是德拉方丹伯爵夫人的人找到沃克，她希望与沃克合作。她仿佛十分清楚政府内部的黑暗，同时也知道发生在沃克身上的事情，至于盾牌也可以完全不用担心。她给了沃克一张自己的名片，希望等对方想要合作了再联系她，但是沃克发现那张名片上一片空白什么都没有。 在得知卡利完全失去行踪之后，冬兵便立刻执行自己身为瓦坎达白狼的任务，他追踪泽莫来到了索科威亚。冬兵来到泽莫身旁，泽莫早已预料到冬兵会来抓捕自己。冬兵拿枪指着泽莫，但枪里没有子弹，冬兵故意将子弹倒在了地上。随后泽莫被身后出现的瓦坎达士兵带上了飞船，准备押往拉夫特监狱。临走之际，冬兵拜托瓦坎达士兵给猎鹰带身装备，他心里清楚猎鹰肯定会继承美国队长的身份，这身装备迟早用得上。 猎鹰打算将美队盾牌交给年迈的超级士兵以赛亚，让他担当新任的美国队长。以赛亚却极力反对猎鹰的建议，在历史上她被政府认定为已经死亡，再加上他自己的亲身经历导致对政府组织的不信任，以赛亚只想安享晚年。猎鹰不知该拿这块盾牌如何是好，他害怕再次捐掉盾牌还会产生下一个沃克。猎鹰最终决定美国队长的责任由自己来承担，他将以全新的身份去面对这个世界。猎鹰在家中训练，从一开始的生疏到后来的熟练使用盾牌，他经受了非常多的训练，一次又一次的失败过后他成长了，从他的身上仿佛真的看到了前美国队长的影子。 冬兵暂住在猎鹰的家里，通过几天下来的生活与工作，冬兵觉得之前和猎鹰做任务以及对猎鹰的那些苛刻的要求都有些过分，那些只不过是由于身份迷失而产生的自我谴责，他只不过将这种情感强加给了猎鹰。猎鹰劝冬兵不要在意别人的评价，做回曾经的自己去面对那些自己曾经对不起的人，去帮助他们，只要那些人当中有一个人原谅你，那都是值得的。猎鹰的话打开了冬兵的心结，冬兵踏上了赎罪之路。 莎朗卡特与LAF反派组织的头目乔治巴托克取得联系，他们达成了一项交易，命令他与旗帜粉碎者的头领卡利合作捣毁GRC组织。此时的卡利等人已经来到了美国纽约，等待他们的是自己组织的信徒们。此时，巴托克带着武器装备来面见他们，卡利打开箱子一看全都是致命杀伤性武器。 卡利则觉得既然政府认定他们是恐怖组织，那不能让他们扫了兴。刚好今晚GRC总部准备为眼罩行动进行表决投票，旗帜粉碎者们可以借助这些武器攻占GRC总部，而巴托克通过交易换取到的是通过卡利得到了猎鹰的信息。让人意想不到的是莎朗居然暗地里对猎鹰下狠手，还间接资助旗帜粉碎者。 最后，卡利等人成功攻占了GRC的会议现场，就连会议室里的保安都是旗帜粉碎者组织的信徒。猎鹰收到情报消息后，他打开了冬兵送他的装备，准备以美国队长的身份前去阻止旗帜粉碎者的阴谋。 在片尾彩蛋，约翰·沃克自己打造了一块美国队长盾牌。